位于长江入海口的南通，素有“江海门户”“江海之冲”之称，被视为江北淮扬的东南屏障。明代郑若曾撰《筹海图编》中称“海盗入江，由江两岸登陆之路，瞭角嘴（即廖角嘴，也作料角嘴）、营前沙南北相对，海面约阔一百四五十里，为第一重门户。狼山、福山相对，江面约阔六七十里，为第二重门”。可见南通在江北海防江防体系中的重要地位。
早在明朝洪武七年（1374）就有倭寇入侵的记载，直到万历年间，仍有海寇进犯。嘉靖三十二年（1553）以后，倭寇的入侵加剧，南通东北掘港营、东部的吕四场、东南廖角嘴、南部的狼山等沿海地带俱是倭寇的登陆点。综合《光绪通州直隶州志》、何格恩《明代倭寇侵扰沿海各地年表》、陈懋恒《明代倭寇考略》、郑振铎《明代倭寇侵略江浙考略》、柳诒徵《江苏明代倭寇事辑》等资料，可以看出，倭寇对南通的入侵主要集中在嘉靖三十三年（1554）至三十八年（1559）。随着倭寇头目徐海、汪直等伏诛，嘉靖年间海防政策的调整，嘉靖三十八年（1559）以后，倭乱逐渐被平息。
明初，朱元璋在全国沿江、沿海及腹地险要军事据点，广设卫所制度；卫所之外，还在沿海各地设立巡检司，以弥补卫所防御的不足。朱元璋还建立了一支水军，以水师舰队巡弋海上以逐捕来犯之敌人。这样，海上的防线由水军担任，陆上的防线由各卫所的陆军和巡检司担任，彼此相呼应。然而，明代天顺以后，沿海承平日久，沿海防卫逐渐放松。到了嘉靖时期，表面上卫所制度还存在，但朱元璋所建立的海防体系已经形同虚设。海防的松弛，是导致倭寇猖獗的重要原因。最直接的表现，就是江北、江南海防管辖区域与长江出海口的江防区域存在着重叠，因此各防区官员存在着争功诿过、相互塞责等现象，彼此掣肘。倭乱重创了明代海防，但也使其有了重新调整的契机。
明朝初期设有狼山巡检司，嘉靖初期设参将一员驻守州城，以防御倭寇。在狼山镇副总兵设置之前，只能依靠淮扬海防兵备道以及江北参将来剿倭。淮扬海防兵备道编制于凤阳巡抚之下，驻扎泰州，对于通州沿海的抗倭，指挥调度效率较差，常常导致倭寇登陆后如入无人管辖之境，烧杀抢掠，民众深受其害，防倭斗争还得依靠像曹顶这样的盐民自发组织的义勇军。可见，曹顶的英勇牺牲，从另一侧面反映出明代海防体系到嘉靖年间已经出现弊端。
于是，嘉靖三十七年（1558），凤阳巡抚李遂（1504—1566）向嘉靖帝上奏《议设狼山副总兵疏》称：“狼山一带，上控下接，尤为适中要害之地。添设副总兵，控制形胜，揆之事体，委属相应……比照金山事例，添设副总兵，专制江北。水路自瓜、仪、周家桥、掘港直抵庙湾、云梯关；其陆路自通、泰、淮、扬，天长直抵凤、泗。各参将守备把总备倭等官及地方卫所悉听节制……此地不守，则淮、扬、高、宝皆可长驱。先年议设把总一员，近复调取邳徐淮泰军民兵勇，暂委闲住将官往来防御，意亦有见于此……以盐城把总移驻大河口……召募现操民兵及吕四、余东、余中、余西、金沙、西亭各场灶勇，悉听约束……大抵千里江海之防，有扬州参将以当其南，有盐城参将以当其北，而又得狼山副总兵居中调度，犄角之势既成，首尾之形相应……如果相应，即于狼山添设副总兵一员，前来通州驻扎，操练兵马，有警移驻狼山，与金山副总兵彼此会哨，出洋夹攻……庶江海之防愈严，而重地之守益固矣。地方幸甚！”
嘉靖帝看了奏疏以后，采纳了李遂的建议，改参将为提督狼山副总兵，驻扎在州城内。狼山镇副总兵管辖长江北岸区域，区内水、陆各参将、守备、把总等官皆归其节制。狼山镇副总兵设置之前，凤阳巡抚只能倚靠淮扬海防兵备道以及江北参将来剿倭。狼山镇副总兵设置之后，凤阳巡抚于江北军事更能有效指挥调度，对于大规模的倭寇入侵更能迅速平定。次年，凤阳巡抚李遂便将入侵江北地区的倭寇大致平定，这不能不说是狼山镇副总兵设置的效果。
面对倭患，嘉靖年间的军制由原先的“都指挥使—指挥使—千户—百户”的卫所系统，转变为“总兵—副总兵—参将—游击将军—守备—把总”的营兵系统。倭寇平息之后，狼山副总兵并未因而裁革，清顺治十八年（1661）又升为狼山镇总兵，直到辛亥革命后撤销。